Denswil begon te voetballen bij de amateurs van Hellas Sport in Zaandam. Vanaf 2001 doorliep hij de jeugdopleiding van de Amsterdamse club. Denswil was een van de sterren in de NextGenSeries (Junior Champions League), waarin Ajax de finale haalde en Denswil in de finale met een vrije trap wist te scoren.
Denswil debuteerde op 31 oktober 2012 in het eerste elftal van Ajax, in de bekerwedstrijd uit bij ONS Sneek, die de club met 0-2 won. Denswil wist direct te scoren in zijn debuutwedstrijd. In de 88ste minuut zette hij via een vrije trap de eindstand op het bord.[1]
Op 3 november 2012 maakte Denswil zijn debuut in de competitie voor Ajax, als basisspeler in de met 0-2 verloren wedstrijd tegen Vitesse.
In het seizoen 2013-2014 sloot Denswil zich in eerste instantie aan bij Jong Ajax, waar hij tot aanvoerder werd gekozen. Op 5 augustus speelde hij voor de eerste keer mee met Jong Ajax (2-0 winst) in de Jupiler League wedstrijd tegen Telstar.
Op 1 september 2013 uit bij FC Groningen speelde Denswil als vervanger van de naar Atlético Madrid vertrokken Toby Alderweireld in het centrum naast Niklas Moisander. Op 18 september 2013 maakte Denswil zijn Europese debuut in de UEFA Champions League wedstrijd uit tegen FC Barcelona die met 4-0 werd verloren. Denswil begon in de basis en speelde de gehele wedstrijd.
In de tweede wedstrijd in de groepsfase op 1 oktober 2013 thuis tegen AC Milan scoorde Denswil zijn eerste officiële Europese doelpunt voor Ajax in de Champions League. Denswil kopte de 1-0 binnen in de 90e minuut in een wedstrijd die eindigde in 1-1 door een penalty in de 93e minuut die werd benut door Mario Balotelli. In de derde wedstrijd van Ajax in de Champions League op Celtic Park tegen Celtic FC, op 22 oktober 2013, veroorzaakte Denswil een strafschop waaruit Celtic de 1-0 scoorde. Later die wedstrijd veranderde Denswil een schot van richting waardoor Celtic op 2-0-voorsprong kwam in de wedstrijd die uiteindelijk in 2-1 eindigde. Denswil scoorde op 27 januari 2014 zijn eerste doelpunt voor Jong Ajax in de Jupiler League thuiswedstrijd tegen FC Oss die met 2-0 werd gewonnen. Denswil scoorde op 30 maart 2014 zijn eerste doelpunt in de Eredivisie in de thuiswedstrijd van Ajax tegen FC Twente (3-0 winst) opende Denswil in de 29e minuut de score.
Ajax maakte op 30 december 2014 bekend dat zij het contract van Denswil niet wilden verlengen en dat hij, ondanks het nog doorlopende contract, transfervrij mocht vertrekken.[2] Zijn naam werd hierna in verband gebracht met Juventus FC en Lazio Roma, terwijl Ajax al direct een overstap naar Feyenoord en PSV blokkeerde.[3][4]
Kort nadat Denswil bij Ajax te horen had gekregen dat zijn contract niet werd verlengd, kwam hij tot overeenstemming met Club Brugge over een contract van 3,5 jaar. Ajax vroeg hierbij geen transfersom, maar bedong wel een percentage van een eventueel toekomstige transfersom.[5][6] Zijn officiële debuut maakte Denswil op 25 januari 2015 in de competitie uitwedstrijd tegen Cercle Brugge die met 3-0 werd gewonnen. Denswil kwam de volledige 90 minuten in actie.
Op 3 december 2015 scoorde Denswil in het bekerduel met KSC Lokeren in de slotfase uit een vrije trap zijn eerste doelpunt voor Brugge. Dit was het enige doelpunt van de wedstrijd waarmee Club Brugge zich kwalificeerde voor de kwartfinale.[7] In maart won hij met Brugge zijn eerste prijs. In de bekerfinale werd met 2-1 gewonnen van Anderlecht. Door een blessure moest Denswil de finale aan zich voorbij laten gaan.
Op 15 mei 2016 kroonde Denswil zich in zijn tweede seizoen met Brugge tot kampioen van België. Op die dag werd concurrent Anderlecht met 4-0 verslagen waardoor Brugge niet meer te achterhalen was in de play-offs.[8] Hij won vervolgens met Brugge op 23 juli 2016 ook de Belgische Supercup door met 2-1 te winnen van bekerwinnaar Standard Luik. Hiermee won hij zijn derde prijs in België.
Op 2 augustus 2013 werd bekendgemaakt dat bondscoach Albert Stuivenberg Denswil had opgeroepen voor een 32-koppige voorselectie van Jong Oranje. Dit was de eerste keer dat hij deel uitmaakte van een selectie van Jong Oranje. Op 9 augustus 2013 werd bekendgemaakt dat Denswil ook tot de definitieve selectie van 22 spelers behoorde. Vervolgens maakte hij op 14 augustus 2013 in een vriendschappelijke wedstrijd tegen Jong Tsjechië zijn debuut voor Jong Oranje. Hij speelde de gehele eerste helft.
Interlands van Stefano Denswil voor Jong Oranje[9]
Nederland
Trabzonspor
Frankrijk - Nederland 
Ierland - Nederland 
Noorwegen - Nederland 
Denemarken - Nederland 
Georgië - Nederland 
Roemenië - Nederland 
Duitsland - Nederland 
5'
Luxemburg - Nederland 
Serie A
· 
· 
